摩納哥（1992－1999年）及尤文图斯（1999年）
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1990年，摩納哥派球探阿諾特·卡泰蘭奴（Arnold Catalano）觀看了亨利一場比賽[7]。蒂埃里·亨利在比賽中攻入六球，并助球隊以6:0取勝。卡塔拉諾極力游說亨利加盟摩納哥，而且不用試腳。卡塔拉諾只要求亨利在摩納哥的附屬球會方亭足球學院（英语：Clairefontaine (football)）完成一個課程，亨利在學校成績差劣，但學院總監仍勉為其難地准許他加入摩納哥青年軍[6]，在那裡他首次遇到任職摩納哥主教練的温格。其後，亨利和摩納哥簽署了職業隊合約，在1994年8月31日不敵尼斯一戰首次踢職業賽[7]。雖然温格認為亨利較適合擔任正前鋒，但還是將亨利放在左翼位置，因為他認為亨利擁有高速度、亦有不俗的控球和技術，面對閘衛比中堅較吃香[4]。
在摩納哥初次啼聲後，亨利獲選為1996年法國年度最佳青年球員。1996/97球季法國甲組足球聯賽，他以9個聯賽入球助球隊贏得聯賽的冠軍[6][8]。1997/98球季，他帶領球會打入歐聯四強，且以7個入球刷新法國紀錄[4][9]。在他的第三個球季，他首度入選法國國家隊，10月11日，在主場對南非時首度上场，並協助國家隊2比1擊敗對手。1998年，國家隊領隊積基特挑選參加法國世界盃的大軍，雖然在賽事中主要以右翼身份上陣，但他以3個入球成為球隊首席射手並協助法國首奪世界盃冠軍[4]。他在摩納哥表現穩定，這位年輕翼鋒在效力五季期間共上陣105場，並取得20個入球[8]。
亨利在1999年1月離開摩納哥，以1,050萬英鎊轉會費加盟意大利勁旅尤文图斯[6]。可惜亨利加盟後大多被安排出任他不太擅長的翼鋒位置[10][11]，面對意式高紀律的定位防守，他顯得束手無策。全季他合共上陣16場，只射入3球[12]。
阿森纳（1999－2007年）
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2005年，法國中場韋拉轉會至尤文图斯後，亨利接替其隊長一職。
由於不適應於意大利的生活，亨利由尤文图斯轉會至阿森纳，轉會費大約是1,100萬鎊，再次成為温格麾下的一員[13]。在阿森纳，亨利銳變成世界級球員[14]，雖然这次轉會不無爭議，但温格深信這是一個物有所值的收購[4]。當時温格讓亨利頂替離隊的安歷卡擔任正前鋒位置，這個安排是一項長線投資。但當他在首八場聯賽「交白卷」之後，不少人質疑他不能適應英超的快速和體力化的風格[5]。經過幾個月的失敗，亨利甚至承認他需要「重新學習射門技巧」[5]。不過，種種懷疑已在球季完結時煙消雲散，他以全季26球的成績完成球季，令批評者大跌眼鏡[15]。阿森纳在聯賽奪得亞軍，僅排在曼聯之後，並且取得1999/2000賽季歐洲足協盃亞軍[4]。
代表法國隊在2000年歐洲國家盃取得冠軍後，亨利凱旋回歸，並對於新球季的比賽已磨刀霍霍。儘管入球和助攻數都不如加盟首季，但他在球隊表現有所突破，因他成為了球隊的首席射手[13]。雖然坐擁聯賽頂級鋒線，但阿森纳再度被曼聯力壓而位列次席，在足總盃決賽亦以1:2不敵利物浦。亨利對於未能助球隊贏得錦標感到失望，多次表示渴望令阿森纳成為世界頂尖班霸[4]。
球隊在2001/02年球季終於看到了勝利成果。阿森纳在聯賽以7分力壓利物浦而贏得冠軍，並在2002年足總盃決賽以2:0擊敗車路士奪標[4]，亨利獲得加盟後的首項錦標。他亦成為聯賽神射手，並在各項賽事射入32球，帶領阿森纳成為雙料冠軍[6][13]。很多人期望亨利能夠在2002年世界盃複製他在球會的成功，但作為衛冕冠軍的法國隊竟然在小組賽顆粒無收而包尾出局[4]。
亨利在2006年對查爾頓的聯賽上陣。
2002/03年球季成為亨利的另一個豐收年，各項賽事錄得32入球23助攻的驚人成績[13]。他帶領阿森纳成功衛冕足總盃，更成為決賽最佳球員[16]。縱貫全季他一直在聯賽和曼聯射手雲尼斯達萊爭奪神射手之位，但最終以一球之差失落金靴獎[註 1]。不過亨利仍獲得英格蘭足球先生及英格蘭球員先生兩大榮譽[18][19]。持續冒升的表現終令他晉身世界最強之列，他獲選2003年世界足球先生第二名[14]。
踏入2003/04年球季，阿森纳再次在聯賽加冕。這個球季阿森纳整體表現非常突出，亨利夥拍柏金、韋拉、皮利斯等球員，使「槍手」破天荒以38場未輸一場的姿態大熱奪冠，過百年以來首次有球隊能在頂級聯賽達成此創舉[20]。亨利憑著優秀的表現，再度當選英格蘭雙料足球先生[18][19]，又再一次獲封2004年世界足球先生亞軍[14]。亨利全季各項賽事共射入39球，在各大聯賽傲視群雄，更贏得歐洲金靴獎[6][21]。可是，和2002年一樣，法國隊未能在亨利的帶領下在2004年歐洲國家盃取得佳績[4]。
柏金退休後，亨利夥拍年輕荷蘭鋒將雲佩斯攻堅。
亨利在2004/05年球季再嘗挫敗，被車路士奪去冠軍寶座，未能蟬聯錦標。雖然如此，阿森纳仍然收穫了足總盃冠軍（但亨利在決賽因傷倦勤）[8]。亨利入球率持續高企，各項比賽射入31球[22]，依然是歐洲球壇最令人聞風喪膽的前鋒之一[6]，他和維拉利爾的科蘭共享歐洲金靴獎，成為當今球壇上首位能在金靴獎兩連霸的球員[註 2][21]。2005年，阿森纳隊長韋拉突然離隊，亨利需擔負隊長重責，不少人覺得亨利並不勝任這個位置，認為隊長由中場或後衛擔任較適合，因為他們在球場上坐擁較佳位置以观察赛况[6]。除了獨任進攻核心，他還需帶領一班年輕「槍手」成長[23]。
2005/06年球季，亨利再次在球會大放異彩。2005年10月17日，亨利成為球會歷史上入球最多的球員[24]，他在歐聯對布拉格斯巴達時梅開二度，打破伊恩·胡禮185球的舊紀錄[25]。2006年2月1日，他在對韋斯咸一仗中入球，令他的英超聯總入球達到151個，超越球會傳奇射手基夫·巴斯廷（Cliff Bastin）保持多年的紀錄[26]。亨利取得在高貝利球場的第100個入球，是「前無古人，後無來者」的成就[27]，他更在高貝利的最後一場正式比賽對韋根大演帽子戲法。亨利第四次成為聯賽神射手[6]，第三度當選英格蘭足球先生，同時亦入選世界最佳陣容[8]。
但亨利的表現無助阿森纳重奪聯賽冠軍，而爭冠希望也全落在歐聯上。但在決賽大部份時間領先的情況下，被巴塞罗那在球賽尾段連入兩球，以1:2落敗。再次與英超冠軍絕緣加上球隊陣容漸趨稚嫩，不少人認為亨利已萌生去意。可是，他宣佈和球會續約四年以表忠心[19]，並稱會一直留在阿森纳直至退役[28]。阿森纳副主席大衛·甸恩聲稱在續約前曾拒絕兩筆來自西班牙價值5,000萬鎊的出價[29]。如果這宗轉會交易成事，變會打破世界轉會費紀錄[註 3][29]。
亨利在2006/07年球季飽受傷患[30]。雖然為阿森纳在本土賽事上陣17場，並射入10球，但他在二月赛季便提早报销。季中他因腳筋、腳部和背部的傷患而缺陣多時，但仍趕及在2006/07賽季歐洲聯賽冠軍盃對PSV燕豪芬時上場[31]但落場不久便拉傷。翌日的掃描結果證實他因鼠蹊和胃部新患而須再養傷三個月，意味著他將會缺席本季餘下賽事[32]。温格將亨利的傷患歸咎於2005/06球季的延長賽期，又重申亨利仍渴望跟隊友在來季再闖一番事業[30]。
巴塞隆拿（2007年－2010年）
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2008年，亨利在巴塞隆拿亮相。
2008/09球季，亨利代表巴塞上陣。
2007年6月25日，亨利突然轉會巴塞罗那，轉會費為2,400萬欧元。雙方簽下4年合約，據報年薪高達680萬歐元[33]。亦有披合約包指亨利的買斷價高達1.25億歐元[34]。亨利指出甸恩的離開和温格在球會的前途並不樂觀，是他離隊的主因[35][36]，並指自己經常說若離開阿森纳，必定是轉會巴塞罗那[37]。雖然痛失偉大的隊長，阿森纳仍取得一個夢幻的開局。亨利又承認球隊有他的存在，只是對球隊的一個障礙。他指出：「因為我在隊中地位較高，事實上我作為隊長，時常對隊友們叫喊傳球，當他們傳球給我時，我卻不在最佳位置。所以在感覺上，我的離開反而對球隊起著正面作用。」[38]亨利效力阿森纳8年期間共射入174個聯賽入球和42個歐洲賽入球[6]，在2008年7月，阿森纳官方網頁舉辦「槍手最佳50名球員選舉」，亨利獲球迷投票選出成為阿森纳史上最佳球員[39]。
在巴塞罗那，亨利一如在阿森纳般穿著14號球衣[40]。2007年9月19日歐聯對里昂的賽事取得加盟以來首個正式入球，助巴塞罗那以3:0取勝[41]，並在10日後的西甲對利雲特時首次為新東家上演帽子戲法[42]。可是，亨利在整個球季經常被安排擔任翼鋒，他的入球率比起在阿森纳時遜色不少。對於首個球季的不如意，亨利難掩失望之情，並盛傳他會重返英超。在接受BBC的足球專訪時，亨利言談間亦吐出「回家」和「英國傳媒」等字眼[43]。縱觀其首個球季，他以19個入球成為球隊神射手，亦以9個助攻位居隊中次席。
亨利在2008/09球季開始融入球隊踢法。2009年5月13日，球隊在西班牙盃決賽擊敗畢爾包後捧走其加盟以來的首項錦標。巴塞其後亦相繼贏得西甲和歐聯冠軍，成就三冠王霸業。而亨利与美斯和伊度奧组成的黃金锋线，表現光芒四射，三人在全季合共轟入100球。他們以合共72個聯賽入球，創造西甲史上的三人入球總數的新高，超越了皇馬三名鋒將普斯卡斯、德史蒂文诺和迪蘇爾在1960/61球季時錄得的66球。[44]接着亨利也協助巴塞隆拿再贏得西班牙超级杯、欧洲超级杯和世界冠軍球會盃冠軍，締造了史無前例的「六冠王」創舉[45]。
2009/10球季，隨著年輕鋒將柏度·洛迪古斯的冒起，亨利的上陣次數大為減少，聯賽只錄得15場正選[46]。在賽季完結前，時任巴塞主席拿樸達在2010年5月10日表明：「若亨利想，他可以在夏季轉會窗離開」[47]。戰罷2010年世界盃歸隊後，巴塞隆拿官方證實已將亨利賣給一間未透露名字的球會，而亨利亦已與該球會達成協議[48]。
紐約紅牛（2010年－2014年）
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亨利為紐約紅牛披甲上陣
2010年5月15日，美國職業足球大聯盟球隊紐約紅牛宣佈與亨利簽訂了數年合約，亨利將以「特殊球員」（即不計入薪酬上限）身份加盟[49]。7月31日球隊以2:2賽和對侯斯頓戴拿模的聯賽首次上陣並踢足全場，並作出兩個助攻，造就安祖梅開二度。8月28日對聖荷西地震的比賽取得加盟以來首個入球，助球隊以2:0取得勝利。他帶領球隊以一分之差壓過哥倫布機員，贏得東岸聯盟冠軍[50]，但他們在季後賽八強卻以總比數2:3被聖荷西地震淘汰出局[51]。在翌季，紅牛以總排名第10位完成常規賽，以及在季後賽四強出局[52]。
外借回歸阿森纳（2012年）
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亨利正在熱身中，準備再一次穿上阿森纳的球衣上陣。
在美職聯休季期間返回阿森纳跟操一段時間後，亨利在2012年1月6日以兩個月的借用合約形式重返英雄地阿森纳，亨利這次加盟是為了填補謝雲奴和查馬克因徵戰非洲國家盃而暫時離隊的空缺。因14号球衣已经给了沃尔科特，他此次的球衣号为12号。亨利在他回巢後上陣的首場比賽便建功，在1月9日對列斯聯的足總盃第三圈賽事中一箭定江山[53]。在租用期屆滿前對新特蘭的聯賽，他為球隊攻入致勝一球，助球隊以2:1取勝[54]。
返回紐約紅牛（2012年－2014年）
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亨利正為球迷簽名，攝於2014年2月
2012年2月17日，亨利回到了紅牛備戰新球季。他的基本薪金為500萬美元（保證金560萬美元），超越剛被洛杉磯銀河減薪的碧咸，成為美職聯最高薪球員[55]。到了2013年，亨利的底薪降至375萬，低於400萬的羅比·堅尼。但連獎金計算，他共得435萬美元，稍多於堅尼的433萬美元，因此亨利仍是薪金最高的球員[56]。
在2012年3月31日，亨利首次在美職聯上演帽子戲法，協助球隊以5:2大勝蒙特利爾衝擊[57]，他亦當選為三月最佳球員。而在2013年10月27日，亨利貢獻了一個入球和兩個助攻，幫助紐約紅牛在2013年球季最後一戰以5:2大破芝加哥火焰，並助球隊贏得創會17年來首個常規賽冠軍獎盃[58][59]。
2014年7月21日，亨利取得一個入球和交出三個助攻，助球隊以4:1戰勝哥倫布機員。而37歲的亨利也因為這場賽事超越艾馬度·古亞華拉（Amado Guevara）和塔·拉莫斯（Tab Ramos），成為隊史助攻王[60]。同年12月1日，紐約紅牛宣佈亨利已經結束他們四年半的賓主關係[61]。12月16日，他宣佈掛靴[62]。
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